FACULTAD DE CIENCIAS BÁSICAS Y BIOMÉDICAS PROGRAMA MICROBIOLOGÍA REVISION DE BROTES ASOCIADOS AL CONSUMO DE BAYAS Presentan: Yoselin Andrea Bolívar Ruiz- CE 20181894126 Keiza Daniela Camacho Orozco-CE 201812294350 Mildry Milleth Oñate Pacheco-CE 201812293525 Geraldine Isabel Hernández Ruiz-CE 201812289109 Profesor Tutor: Liliana Pérez Lavalle Co-tutor: Zamira Soto Valera BARRANQUILLA, ATLÁNTICO REPÚBLICA DE COLOMBIA RESUMEN Las bayas son frutas altamente apreciadas por sus características organolépticas y beneficios a la salud. Sin embargo, diferentes brotes causados por patógenos transmitidos por los alimentos se han asociado al consumo de estos productos. El presente trabajo tuvo como objetivo analizar diferentes brotes vinculados a la ingesta de bayas ocurridos entre 2009-2023, extrayendo información relevante como principales agentes causales, las bayas implicadas, estado de las bayas, vehículos involucrados y factores de contaminación. La presente revisión encontró que los virus entéricos fueron los principales agentes etiológicos, resaltándose la participación del virus de Hepatitis A seguido del Norovirus. Aunque en menor proporción la contaminación de las bayas fue ocasionada por bacterias; se destaca dentro de este grupo a Salmonella entérica. La frambuesa en estado congelado fue la forma mayoritariamente asociada a los brotes; asimismo, batidos y cocteles de frutas a base de bayas fueron vehículos relevantes en la generación de enfermedad. Mayores estrategias de prevención y control deben ser aplicados a lo largo de la cadena alimentaria para disminuir la incidencia de casos de enfermedad ocasionados por estas frutas. PALABRAS CLAVES: Bayas, brotes, contaminación, patógenos. ABSTRACT Berries are highly appreciated fruits for their organoleptic characteristics and health benefits. However, different outbreaks caused by foodborne pathogens have been associated with the consumption of these products. The objective of this work was to analyse different outbreaks linked to the ingestion of berries that occurred between 2009-2023, extracting relevant information such as main causative agents, berries involved, state of the berries, vehicles involved and contamination factors. The present review found that enteric viruses were the main etiological agents, highlighting the participation of the Hepatitis A virus followed by Norovirus. Although to a lesser extent the contamination of the berries was caused by bacteria, Salmonella enterica was prominent in this group. The frozen raspberry was the berry mostly associated with the outbreaks; likewise, berry-based fruit shakes and cocktails were relevant vehicles in the generation of disease. Greater prevention and control strategies should be applied throughout the food chain to reduce the incidence of disease cases caused by these fruits. KEYWORDS: Berries, outbreaks, contamination, pathogens. INTRODUCIÓN La Organización Mundial de la Salud (OMS) y otras organizaciones recomiendan el consumo frecuente de frutas y vegetales debido a su impacto positivo en la salud de los individuos (FAO, 2021). En las últimas décadas, ha habido un creciente interés investigativo por las bayas (berries en inglés), conocidas también como frutos rojos o frutos del bosque. Lo anterior, debido a su alto contenido de sustancias beneficiosas como fibra, antioxidantes, vitaminas, minerales, oligoelementos, entre otros. Las especies que contienen la mayor cantidad de compuestos bioactivos (BAC) incluyen miembros de familias como Rosaceae (fresas, frambuesas, moras) y Ericaceae (arándanos) (Varo, M., 2019). En esta línea, estudios clínicos realizados en Italia revelaron que el 79% de los pacientes diabéticos consumidores de extracto de bayas rojas (160 mg dos veces al día durante un mes), mostraron alivio en los síntomas de retinopatía diabética. Los arándanos se destacan por sus efectos antibióticos, antioxidantes y antiinflamatorios, algunos estudios han demostrado que ayuda a prevenir ciertos tipos de cáncer, como buen antioxidante, aumentan los niveles de colesterol bueno y ralentizan el proceso de envejecimiento; además, gracias a su contenido en ácido hipúrico, alivia los síntomas de infección y reduce la necesidad de antibióticos (Cunningham et al., 2005). Las frambuesas y las moras son frutas similares ya que son una rica fuente de vitamina C, vitamina E, son de gran ayuda en el tratamiento y prevención de problemas circulatorios; también contiene pequeñas cantidades de calcio, potasio, hierro, magnesio y minerales esenciales que nuestro cuerpo absorbe eficientemente gracias a que contiene fibra que mejora el tránsito intestinal (Kaume, L. et al., 2012) La elevada rentabilidad y el rápido retorno de la inversión son factores que han permitido el acelerado crecimiento de la producción y comercialización de bayas a nivel mundial, las cual se encuentra liderada principalmente por 5 países exportadores según Comtrade (United Nations Commodity Trade Statistics Database), siendo en este orden Chile (107.86), España (114.80), Perú (124.53), Países Bajos (103.76) y Estados Unidos (100.85). De acuerdo con las cifras más recientes de la FAO, (FAOSTAT, n.d), en 2021 la producción mundial de los frutos rojos fue de 1,22 millones de toneladas, presentando un incremento de 53,9% respecto a 2010. Sin embargo, debido a ese rápido crecimiento de producción y comercialización se ha incrementado también el riesgo de contaminación de los frutos rojos, lo cual se ha reflejado en la aparición de múltiples brotes de (ETAS) enfermedades transmitidas por alimentos (Rica et al., 2009) A manera de ejemplos, en el 2012 un brote de gastroenteritis por Norovirus (NoV) afectó a más de 11.000 personas en Alemania. En el 2016, en Polonia, se presentó también un brote por Norovirus causado por frambuesas congeladas (Rasff Window, 2016). En 2021, se presentaron brotes de hepatitis A asociado a frambuesas importadas en Noruega, el brote tuvo lugar de abril a octubre de ese mismo año e involucró a 20 personas (Brote de Hepatitis A Asociado a Frambuesas Importadas En Noruega - Fundación IO, n.d.). Entre los principales factores de contaminación para estos frutos se destacan el uso de agua contaminada para riego, el uso de pesticidas, uso de estiércol o compost sin tratar y equipos contaminados (Román et al., n.d.) Teniendo en cuenta lo anterior, el presente estudio tuvo como objetivo determinar los brotes ocurridos entre 2009-2023 por el consumo de bayas a nivel mundial, detallando aspectos como agente causal, baya implicada y fuente de contaminación. METODOLOGÍA La revisión se llevó a cabo principalmente a través de la búsqueda bibliográfica de brotes en el RASFF (Sistema de Alerta Rápida para Alimentos y Piensos de la Unión Europea), CDC (Centro Para el Control y Prevención de Enfermedades de Estados Unidos) que son una herramienta de reportes de notificaciones de brotes. Adicionalmente, en la WOS (Web Of Science) se buscaron diferentes artículos científicos sobre brotes alimentarios asociados a bayas. Las palabras de búsqueda utilizadas fueron (Outbreak) AND (Berries) con un periodo de tiempo de 2009-2023. Se seleccionaron un total de 32 artículos correspondientes a los brotes de contaminación por bayas a partir de los cuales se extrajo la información más relevante como el número de brotes, baya implicada, el microorganismo implicado, el vehículo contaminación. RESULTADOS Y DISCUSIÓN Brotes de contaminación a lo largo del tiempo. En el presente trabajo se evidencia la gran incidencia que tienen ciertos agentes etiológicos en la contaminación microbiológica de las bayas; lo cual ha generado diversos brotes a nivel mundial, causando enfermedades e incluso muertes. Se logró evidenciar que el año en el cual hubo mayor número de brotes, casos y muertes fue el 2013, siendo uno de los periodos más relevantes en comparación a los años anteriores hasta la actualidad (véase fig. 1). Fig. 1. Relación entre brotes, casos y muertes causadas entre los años 2009 y 2023. Uno de los brotes más significativos en el 2013 ocurrió en los Estados Unidos, donde se reportaron más de 160 casos de hepatitis A relacionados con la ingesta de bayas de la marca Townsend Farms, que habían sido importadas de México y Turquía. La causa de la contaminación se asoció a una mezcla de bayas congeladas que incluía fresas, frambuesas y moras (Demandas Por La Retirada Del Mercado de Bayas Congeladas de Costco-Townsend Farms - Top Class Actions, n.d.) En Canadá, para este mismo año, se reportaron varios casos de enfermedad por E. coli relacionados con la ingesta de bayas frescas, y se identificó que la causa probable de la contaminación fue la exposición a heces de animales durante el cultivo de las bayas. En Europa, se reportaron casos de hepatitis A relacionados con la ingesta de bayas congeladas que habían sido importadas de Polonia. La causa de la contaminación fue la falta de higiene durante el procesamiento de las bayas (Bozkurt et al., 2021) Estos brotes de contaminación por bayas en el 2013 resaltaron la importancia de la seguridad alimentaria en la producción y distribución de alimentos frescos y congelados. Además, llevaron a la implementación de regulaciones más estrictas para la producción y distribución de bayas en todo el mundo por el alto número de muertes reportadas. Bayas relacionadas a los brotes. Teniendo en cuenta el número de casos y muertes con relación a las bayas consumidas, se evidenció que la mora, la fresa y la frambuesa han sido la fuente causal asociada; siendo la frambuesa, la baya con mayor incidencia de estos casos y en menor escala las grosellas (véase Fig. 2). Fig 2. Relación de número de brotes, casos y muertes asociados a los tipos de baya. La frambuesa ha sido identificada como una de las bayas que ha estado relacionada con varios brotes de contaminación en el pasado, debido a su alto consumo, lo que puede estar asociado con sus características organolépticas que permiten que estas combinen bien con una gran variedad de alimentos. Además, las frambuesas son muy nutritivas y ricas en vitaminas, minerales y antioxidantes, lo que las convierte en una opción saludable para incluir en la dieta (Zarzamora, 2013). Por último, las frambuesas son muy versátiles y pueden ser consumidas frescas, congeladas, secas, en conserva o utilizadas para elaborar mermeladas, jaleas, tartas, entre otros productos. Agente etiológico asociado a los brotes Se evidenció que el agente etiológico con mayor incidencia en relación con el número de casos y muertes fueron los virus entéricos como el virus de la Hepatitis A y Norovirus. Por otra parte, uno de los microorganismos bacterianos que también originó estos casos fue Salmonella enterica. Fig. 3. Agentes etiológicos y su incidencia en brotes de contaminación por consumo de bayas. • Contaminación vírica En los brotes de enfermedades de transmisión alimentaria por consumo de bayas los agentes causales fueron los virus de la Hepatitis A y Norovirus. Norovirus es un virus no envuelto de la familia de los Caliciviridae, siendo su ruta de transmisión fecal-oral. De acuerdo con el CDC, se estima que hay alrededor de 685 millones de casos de gastroenteritis en todo el mundo, de los cuales 200 millones afectan a niños menores de 5 años y fallecen casi 50,000 niños cada año (Rica et al., 2009). Los síntomas de la infección por norovirus generalmente comienzan entre 12 y 48 horas después de la exposición al virus, incluidos síntomas acuosos, diarrea purulenta, dolor abdominal, náuseas, vómitos y dolor muscular; los cuales duran de uno a tres días, pero una persona puede continuar eliminando el virus en sus heces hasta dos semanas después de la recuperación (Norovirus | CDC, n.d.). Este virus, puede propagarse fácilmente a través del contacto con superficies, alimentos y agua contaminadas. Son altamente contagiosos y se pueden transmitir de persona a persona (Las Mejores Prácticas Para La Inocuidad De Los Productos Agrícolas Frescos, n.d.) Las bayas, especialmente las fresas y las frambuesas, tienen una superficie que permite la entrada del virus. Además, las bayas a menudo se consumen crudas, lo que significa que si están contaminadas con norovirus y no hay un proceso de cocción o tratamiento térmico que pueda eliminar el virus, este puede llegar fácilmente a contagiar a las personas. La contaminación por norovirus en las bayas puede ocurrir en cualquier etapa de la producción, desde el cultivo hasta el almacenamiento y la distribución. Los virus pueden ser transportados por personas infectadas, por el agua de riego o por los animales que defecan en las áreas de cultivo. Por otra parte, el virus de Hepatitis A, que pertenece a la familia picornaviridae, es responsable de aproximadamente 1,4 millones de casos en todo el mundo cada año. Al igual que Norovirus, la transmisión es fecal-oral. La hepatitis A es una infección hepática altamente contagiosa cuyos síntomas aparecen semanas después de que la persona haya estado expuesta al virus caracterizado. Los síntomas incluyen fatiga, náuseas, vómitos y molestias abdominales, pérdida de apetito y el característico color amarillo de la piel y el blanco de los ojos. (Vista de Virus de La Hepatitis-A y Norovirus En La Cadena Productiva de Berries, n.d.). La hepatitis A es uno de los virus más implicados en la contaminación de bayas debido a su capacidad para sobrevivir en las superficies de las frutas y verduras frescas y en el agua. La hepatitis A se transmite principalmente por la ingestión de alimentos y agua contaminados con heces humanas infectadas (Koff, 1998) Las bayas pueden estar expuestas a la contaminación por hepatitis A durante el cultivo, el procesamiento y la manipulación. Las personas que manipulan las bayas pueden contaminarlas si no se lavan las manos adecuadamente después de ir al baño o si usan herramientas o superficies de trabajo sucias (Las Mejores Prácticas Para La Inocuidad De Los Productos Agrícolas Frescos, n.d.) Además, las bayas pueden ser contaminadas por el agua de riego o por el contacto con animales infectados que defecan en las áreas de cultivo. • Contaminación bacteriana. En los estudios de prevalencia de patógenos, la contaminación bacteriana es generalmente baja. Aun así, la presencia de microorganismos en estos alimentos no es subestimada, particularmente por su consumo en crudo ((Demandas Por La Retirada Del Mercado de Bayas Congeladas de Costco-Townsend Farms - Top Class Actions, n.d.) Una de las bacterias más prevalentes en estos casos es Salmonella entérica, una especie de bacteria anaerobia facultativa que puede contaminar muchos alimentos (Knodler & Elfenbein, 2019) y puede causar enfermedades graves en los seres humanos, como gastroenteritis, fiebre tifoidea y otras infecciones. Los síntomas de la infección por Salmonella incluyen fiebre, diarrea, dolor abdominal y náuseas. En casos graves, la infección puede requerir hospitalización. Los brotes de contaminación por consumo de bayas contaminadas por Salmonella entérica pueden ocurrir cuando las bayas se cultivan, procesan o almacenan en condiciones insalubres o cuando se contaminan con heces animales que contienen esta bacteria E. coli es una bacteria que se encuentra en los intestinos de las personas y los animales, en el medioambiente, y a veces, también en los alimentos y el agua sin tratar. La mayoría de los tipos de E. coli son inofensivos y son parte de un tracto intestinal sano. Sin embargo, algunos causan enfermedades que a veces son graves, como diarrea, infecciones urinarias, enfermedades respiratorias e infecciones del torrente sanguíneo. Los tipos de E. coli que pueden causar enfermedades se propagan a través del agua o los alimentos contaminados y del contacto con animales o personas (Mritunjay & Kumar, 2017). Clostridium es un género de bacterias anaerobias. Se trata de bacilos grampositivos, parásitos y saprófitos, son bacterias que pueden llegar a causar diarrea y afecciones intestinales más serias como la colitis. (La E. Coli y La Seguridad de Los Alimentos | CDC, n.d.) En el caso de las bayas, como las fresas, frambuesas y moras, la infección por estas bacterias puede ocurrir cuando las bayas se cultivan en condiciones insalubres o cuando se contaminan con materia fecal que contiene la bacteria (Rodrigues et al., 2022) Esto puede ocurrir a través del contacto con animales que portan la bacteria, como aves o animales de granja, o a través del uso de agua contaminada para el riego de las plantas. Una vez que las bayas están contaminadas, la bacteria puede crecer y multiplicarse en su superficie, lo que aumenta el riesgo de infección si se consumen crudas o sin lavar adecuadamente. Por esta razón, es importante lavar cuidadosamente las bayas antes de comerlas y asegurarse de comprarlas a proveedores confiables que sigan prácticas de cultivo y manipulación de alimentos seguras y saludables ((Guh et al., 2020) • Contaminación parasitaria Las bayas son de mucha importancia en la infección parasitaria, ya que estas con recurrencia se importan de países donde algunos parásitos son endémicos. Además, al igual que con los virus, la superficie rugosa de los frutos rojos acrecienta aún más el problema ((Tefera et al., 2018) Cyclospora ssp. fue el parasito que más se reportó, este es un parásito unicelular que causa una infección intestinal llamada cyclosporiasis. (Hoja Informativa Sobre Los Análisis de Sangre, n.d.) Los síntomas de su infección incluyen diarrea acuosa, dolor abdominal, náuseas, pérdida de apetito, fatiga y pérdida de peso. La infección generalmente se contrae al consumir alimentos o agua contaminados con heces humanas que contienen el parásito. En los últimos años, ha habido varios brotes de infección por Cyclospora spp. relacionados con el consumo de bayas frescas, como frambuesas, moras y arándanos. (Liu et al., 2014). Las bayas pueden contaminarse con Cyclospora spp. si se cultivan en tierras contaminadas por heces humanas o si se lavan con agua contaminada durante el procesamiento. Además, las bayas pueden ser transportadas por animales que han estado en contacto con heces humanas contaminadas (Parásitos - Ciclosporosis (Infección Por Cyclospora), n.d.) Vehículo causal de la infección Las Bayas por su composición natural son mucho más fácil de contaminarse a lo largo de su producción y su uso. Con este trabajo se logró evidenciar que uno de los vehículos por los cuales se notificaron casos y muertes, fue el consumo de bayas y frambuesas congeladas importadas seguido de batidos y coctel de frutas. Fig. 4. Relación de estado de la baya al consumir con los brotes de contaminación. Las bayas pueden infectarse por microorganismos como bacterias, virus y hongos debido a diversas razones como lo son la contaminación ambiental, donde las bayas pueden estar expuestas a microorganismos en el suelo, el agua de riego, el aire y los animales que se encuentran cerca. Otra causa de infección puede estar relacionada a problemas en la manipulación, ya que cuando se cortan o se pelan se pueden exponer a microorganismos que se encuentran en las manos, los utensilios de cocina, las superficies de trabajo o el aire. Así mismo, durante el cultivo las bayas pueden infectarse por microorganismos si se cultivan en condiciones insalubres, como con el uso de agua o suelo contaminados, y por último, en el transporte y almacenamiento, se sabe que las bayas pueden infectarse si no se mantienen en condiciones adecuadas de temperatura y humedad (De Fin et al., n.d.) CONCLUSIÓN. La contaminación por el consumo de bayas es un problema serio y puede tener graves consecuencias para la salud pública. En este trabajo se determinó que la mayoría de los brotes de contaminación se presentaron en el año 2013 y fueron debido a microorganismos como la norovirus, hepatitis A, Salmonella spp, E. coli, spp., entre otras, que pueden contaminar las bayas durante el cultivo, la cosecha, el procesamiento o el transporte. Se estableció además que el principal vehículo de contaminación son las bayas congeladas e importadas. Para prevenir los brotes de contaminación, es importante que los productores de bayas implementen medidas de seguridad alimentaria adecuadas, como la limpieza y desinfección de equipos y superficies, la capacitación del personal en prácticas higiénicas y la implementación de sistemas de seguimiento y trazabilidad. Los consumidores también pueden tomar medidas para reducir el riesgo de contaminación, como lavar bien las bayas antes de consumirlas, comprar productos de fuentes confiables y almacenarlas adecuadamente en el hogar, en definitiva, la prevención es clave para evitar los brotes de contaminación por consumo de bayas y proteger la salud pública. ( REFERENCIAS 1. Bozkurt, H., Phan-Thien, K. Y., van Ogtrop, F., Bell, T., & McConchie, R. (2021). Outbreaks, occurrence, and control of norovirus and hepatitis a virus contamination in berries: A review. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 61(1), 116–138. https://doi.org/10.1080/10408398.2020.1719383 2. Brote De Hepatitis A Por Bayas Contaminadas - Bioser. (n.d.). Retrieved April 21, 2023, from https://www.bioser.com/brote-de-hepatitis-a-por-bayas-contaminadas/ 3. Brote de Hepatitis A asociado a frambuesas importadas en Noruega - Fundación iO. (n.d.). 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